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永禄12年（1569年）、信長は足利義昭の将軍権力を制限するため、「殿中御掟」9ヶ条の掟書、のちには追加7ヶ条を発令し、これを義昭に認めさせた。しかし、これによって義昭と信長の対立は決定的なものになっていくことになる。
元亀元年（1570年）4月、信長は度重なる上洛命令を無視する越前の朝倉義景を討伐するため、浅井との盟約を反故にし、盟友の徳川家康軍とともに越前へ進軍を開始する。織田・徳川連合軍は朝倉方の諸城を次々と攻略していくが、金ヶ崎へ進軍したところで北近江の盟友であった浅井長政に背後を突かれるかたちとなった。突然の窮地に追い込まれた信長であったが、殿（しんがり）を務めた池田勝正・明智光秀・木下（藤吉郎改め）秀吉・徳川家康らの働き（金ヶ崎の退き口）もあり、なんとか京に逃れた。信長が京に帰還したとき、従う
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はわずか10名ほどであったといわれている。
これを機に、将軍・足利義昭と信長の対立は先鋭化した。義昭は打倒信長に向けて御内書を諸国に発し、朝倉義景、浅井長政、武田信玄、毛利輝元、三好三人衆、さらに比叡山延暦寺・石山本願寺などの寺社勢力に呼びかけて「信長包囲網」を結成した。
対して信長は浅井長政を討つべく、元亀元年（1570年）6月、近江国姉川河原で
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とともに浅井・朝倉連合軍と合戦する（姉川の戦い）。浅井方の先鋒・磯野員昌に15段の備えのうち13段まで破られるなど苦戦しつつも、織田・徳川方はこの一戦に勝利した。
元亀元年（1570年）8月、信長は摂津で挙兵した三好三人衆を討つべく出陣する（野田城・福島城の戦い）が、石山本願寺の援軍などもあって苦戦する。しかも、信長本隊が摂津に対陣している間に軍勢を立て直した浅井長政・朝倉義景・延暦寺などの連合軍3万が近江坂本に侵攻する。織田軍は劣勢のなか持ちこたえようとするが、重臣・森可成と信長実弟の織田信治をこのとき喪った。対して信長は、9月23日未明に急ぎ本隊を率いて摂津から近江へと帰還。慌てた浅井長政・朝倉義景らは比叡山に立て籠もって抵抗した。信長はこれを受け、近江国志賀において浅井・朝倉連合軍と対峙する（志賀の陣）。しかし、その間に本願寺の法主・顕如の命を受けた伊勢長島一向一揆衆が叛旗を翻し、信長実弟の織田信興や重臣・坂井政尚らを戦死に追い込んだ。いよいよ進退に窮した信長は正親町天皇に奏聞して勅命を仰ぎ、12月13日、帝の命をもって浅井・朝倉軍との和睦に成功した。大久保忠教の記した『三河物語』によれば、このとき信長は義景に対して「天下は朝倉殿が持ち給え。我は二度と望み無し」とまで言ったという。
元亀2年（1571年）9月、信長は何度か退避・中立勧告を出した後、なおも抵抗し続けた比叡山延暦寺を焼き討ちした。これは、浅井・朝倉連合軍に協力したことに対する報復であったとされている。
元亀3年（1572年）7月、信長は嫡男・奇妙丸（のちの織田信忠）を初陣させた。この頃、織田軍は浅井・朝倉連合軍と小競り合いを繰り返していた。しかし戦況は信長有利に展開し、8月には朝倉軍の武将・前波吉継と富田長繁、戸田与次らが信長に
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したという。
10月、足利義昭の出兵要請に呼応した甲斐の武田信玄は、遂に上洛の軍を起こした。武田軍の総兵力は3万。その大軍が織田領の東美濃、並びに徳川領の遠江、三河に侵攻を開始する。これに対して織田・徳川軍も抵抗した。
しかし、武田軍の武将・秋山信友に攻められた東美濃の岩村城では城主・遠山景任が病死。その景任未亡人のおつやの方（信長の叔母）は、信長の五男・坊丸（のちの織田勝長）を養子にして女城主として抵抗するが、秋山信友はこのおつやの方に対して結婚戦術を持ちかけた。おつやの方は信友と結婚することで開城・降伏し、坊丸は甲斐に人質として送られ、東美濃の大半も武田の支配下に落ちた。
また、徳川領において徳川軍が一言坂の戦いで武田軍に大敗し、さらに遠江・三河の諸城が次々と落ちていくという不利な戦況となっていた。これに対して信長は、家康に佐久間信盛・平手汎秀ら3,000の援軍を送ったが、12月の
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の戦いで織田・徳川連合軍は武田軍に大敗。汎秀らは討死し、信長は窮地に陥った。
元亀4年（1573年）に入ると、武田軍は遠江から三河に侵攻し、2月には三河野田城を攻略する。しかも信玄の上洛に呼応するかたちで、
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・足利義昭が三好義継・松永久秀らと協力して挙兵に及んだ。東西に敵を抱えた信長はまたも進退に窮し、4月5日、正親町天皇から勅命を出させることによって義昭と和睦した。4月12日、武田信玄が病死。これにより武田方は軍を返し、甲斐へ帰国した。
包囲網崩壊
信玄の死去によって勢いを得た信長は態勢を立て直した。そうして7月、叛旗を翻して、二条城や槙島城に立て籠もっていた足利義昭を破り、京の都から追放。これをもって室町時代に終止符を打った。加えて7月28日には元号を元亀から天正へと改めることを朝廷に奏上し、これを実現させた。
天正元年（1573年）8月、細川藤孝に命じて、
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に立て籠もっていた三好三人衆の一人・岩成友通を討伐した信長は、同月、3万の軍勢を率いて越前に行軍。刀根坂の戦いで朝倉軍を破り、朝倉義景は自刃した。9月、小谷城を攻略して浅井氏に勝利し、浅井久政・長政父子は自害し、長政の母である小野殿（阿古御料人）の指を一日一本ずつ切り落とした上で殺害した。なお、長政に嫁いでいた妹・お市の方らは落城前に落ち延びて信長が引き取った。
9月24日、信長は尾張・美濃・伊勢の軍勢を中心とした3万の軍勢を率いて、伊勢長島に行軍した。織田軍は滝川一益らの活躍で半月ほどの間に長島周辺の敵城を次々と落としたが、長島の一向一揆による抵抗も激しく、長期戦を嫌った信長は10月25日に撤退を開始する。ところが撤退途中に一揆軍による追撃が始まり、織田軍は苦戦し、林新次郎が討死した。
11月、河内の三好義継が足利義昭に同調して反乱を起こした。信長は佐久間信盛を総大将とした軍勢を河内に送り込む。しかし、信長の実力を怖れた義継の三家老らによる裏切りで義継は11月16日に自害し、三好氏もここに滅亡した。12月26日、大和の松永久秀も万策尽きて、多聞山城を明け渡すことで信長に降伏した。
長島一向一揆
詳細は長島一向一揆を参照
天正2年（1574年）1月、朝倉氏を攻略して織田領となっていた越前で、地侍や本願寺門徒による反乱が起こり、守護代の前波吉継（桂田長俊）は一乗谷で攻め殺された。さらにそれに呼応するかたちで、甲斐の武田勝頼が東美濃に侵攻してくる。信長はこれを信忠とともに迎撃しようとしたが、信長の援軍が到着する前に東美濃の明智城が落城し、信長は武田軍との衝突を避けて岐阜に撤退した。
3月、信長は上洛して従三位参議に叙任された[7]。
7月、信長は3万の大軍を率いて、伊勢長島を水陸から完全に包囲し、兵糧攻めに追い込んだ。一揆軍も巧みな戦術を見せて、信長の庶兄・織田信広など多くの織田一族の将を討ち取るなどの戦果を挙げたが、8月に入ると兵糧不足に陥り、さらに織田軍の猛攻により大鳥居城が落城して一揆勢1,000人余が討ち取られるなど、次第に戦況は織田軍有利に傾いてゆく。
9月29日、兵糧に欠乏した長島城の門徒は降伏し、船で大坂方面に退去することを信長に申し出て、これを信長も了承した。しかし、信興や信広という信頼する兄弟を殺された信長は、一揆衆の退去する動きが遅いこともあり、船で移動する門徒に一斉射撃を浴びせることで攻略した。しかし一揆側も激怒した一部が織田軍に襲いかかり、信長の弟・織田秀成らを討ち取った。
さらに信長は中江城、屋長島城に立て籠もった長島門徒に対しては、城の周囲から包囲して討ち取った。このとき、一揆衆は2万人が織田軍によって討ち取られたといわれている。この戦によって信長は長島門徒の反乱を治めることに成功した。
長篠の戦いから越前侵攻
天正3年（1575年）4月、武田勝頼は信玄の死後、武田家を裏切って徳川家康の家臣となった奥平貞昌を討つため、1万5,000の軍勢を率いて貞昌の居城・長篠城に攻め寄せた。しかし奥平勢の善戦により武田軍は長篠城攻略に手間取る。その間の5月12日に信長は3万の大軍を率いて岐阜から出陣し、5月17日に三河の野田で徳川家康軍8,000と合流する。